Chenonceau is het enige kasteel in Frankrijk dat over een rivier is gebouwd. Het eerste gedeelte — een vierkant herenhuis met ronde hoektorens — werd tussen 1513 en 1522 gebouwd door Thomas Bohiers weduwe Katherine Briçonnet. Hendrik II schonk het aan zijn maîtresse Diane de Poitiers, die de eerste brug over de Cher liet bouwen. Zijn weduwe Catharina de Medici nam het vervolgens terug, voegde de tweeverdiepingen tellende galerij bovenop Diane's brug toe en hield hier tijdens de ergste jaren van de Franse godsdienstoorlogen koninklijk hof.
Het wordt het Dameskasteel genoemd — 'Le Château des Dames' — omdat de zes vrouwen die het vormgaven belangrijker zijn dan alle mannen die het tussendoor bezaten. Na de Medici's kwamen Louise van Lotharingen (die haar slaapkamer zwart schilderde toen haar man Hendrik III werd vermoord), Madame Dupin (die hier tijdens de Verlichting een salon runde en het kasteel redde van de Revolutie), en Marguerite Pelouze (die het in de jaren 1860 restaureerde).
Tegenwoordig bezit en beheert de familie Menier — ja, de chocolademensen — Chenonceau sinds 1913. Omdat het privé is, lopen de tickets niet via het Centre des monuments nationaux. Het kasteel is elke dag van het jaar geopend, behalve met Kerstmis.